Этот храм был построен в XVI веке, посвящен венчанию на царство царя Федора Ивановича. Здесь располагалась слобода, в которой часто можно было встретить жителей Устюга и Новгорода. Как водится, изначально построен он был из дерева, и только в 1634 году дерево сменил камень.

Облик здания менялся - к нему постоянно что-то пристраивали: сперва появился одноглавый предел Прокопия и Иоанна Устюженских, потом настал черед придела Иоанна Предтечи, а в XIX веке появилась с запада новая пристройка. И арочная галерея - того же времени.

В неспокойное и бурное время революции колокола храма пустили на переплавку. В 1930 году с него сняли кресты, внутреннее убранство переделали. Позже за восстановление святыни взялись Ирина Старженецкая и Иван Глазунов. С 1992 года здесь проводят службы.